Dans une société dystopique, une catastrophe biologique a fait chuter le taux de natalité. Une femme féconde est alors contrainte à la servitude sexuelle pour donner un enfant à un haut dirigeant du pays.
Le gouvernement d'une société totalitaire du futur est confronté à un défi : la plupart des femmes sont devenues stériles. Pour enrayer le déclin de la population, les femmes fertiles, les Servantes, sont réduites au rang d'esclaves sexuelles. Offred, l'une d'elles, est donnée à un dirigeant de la junte...
Offred participe à l'accouchement d'une Servante, Janine. Lorsque la délivrance approche, l'Epouse est appelée auprès de Janine. Le bébé lui est aussitôt confié sans que Janine puisse le voir. Offred ne peut pas s'empêcher de se remémorer la naissance de sa fille et les moments heureux avec sa famille...
Tout son entourage est persuadé qu'Offred est enceinte. Mais malgré son état, Offred ne se voit pas épargner les humiliations liées à son statut de Servante. Elle est interrogée par tante Lydia sur sa relation avec Ofglen, soupçonnée d'être homosexuelle. De son côté, Ofglen subit une terrible mutilation...
Serena Joy punit Offred en l'enfermant dans sa chambre. La jeune Servante est coupée de tout contact avec l'extérieur pendant deux semaines. En explorant chaque recoin de la pièce, elle découvre dans un placard une inscription latine dont elle ne comprend pas immédiatement la signification...
Serena propose à Offred une autre option pour tomber enceinte. Etant donné que le Commandant semble stérile, elle pourrait avoir des rapports sexuels avec Nick. Offred accepte, dans un premier temps sous le regard de Serena. des flashbacks montrent le début des relations entrre June et Luke...
Une délégation mexicaine se présente à Gilead pour discuter avec le Commandant. A la tête des visiteurs se trouve une femme, qui interroge Offred sur son expérience de la vie à Gilead. Avec beaucoup de self-control, la jeune femme lui répond qu'elle y a trouvé la paix. Peu après, Offred se rend chez le Commandant...
En l'absence de sa femme, le commandeur Waterford emmène Offred pour une excursion hors les murs de Gilead. Elle ne tarde pas à croiser un visage familier...
Une punition terrible est prononcée à l'encontre de Janine, après qu'elle a menacé de se suicider avec son bébé. Les Servantes, confrontées à l'impensable lors d'une Rédemption, refusent de se soumettre aux ordres. Serena Joy fait savoir à Fred qu'elle connaît ses secrets. Pendant ce temps, Moira arrive au Canada...