Dans une société dystopique, une catastrophe biologique a fait chuter le taux de natalité. Une femme féconde est alors contrainte à la servitude sexuelle pour donner un enfant à un haut dirigeant du pays.
En fuite, June et les servantes fugitives se réfugient. À Gilead, tante Lydia est ébranlée par la perte de 86 enfants sur Angels’ Flight. Les combatifs Waterford, en détention à Toronto, apprennent l’exploit de June.
June prépare sa vengeance chez les Jezebels locaux, avant que les servantes et elle n'envisagent de quitter la ferme pour la prochaine planque sécuritaire. À Toronto, Moira fait face aux retombées des choix de June, et Serena et Fred sont liés par un miracle.
Capturée par Gilead, June fait face à une tante Lydia vengeresse et subit un interrogatoire tortueux. Nick et Lawrence collaborent afin de protéger June. À Toronto, Luke a du mal à aider June et Hannah.
June entreprend un voyage pénible avec Janine, essayant d'échapper à Gilead. Janine se souvient d'une expérience stressante dans son passé. À Toronto, Serena tente de manipuler Rita, qui demande conseils à Moira.
Dans un Chicago transformé en champ de bataille, June s'interroge sur les actions menées par le groupe de résistants qu'elle a rejoint, tandis que Janine veut l'aider à s'intégrer. De son côté, tante Lydia forme de nouvelles servantes.
June demande officiellement l'asile diplomatique au Canada. Ses premières heures de totale liberté lui paraissent surréalistes, et après avoir goûté à nouveau au simple bonheur d'une douche, elle s'enfonce dans un sommeil profond. À son réveil, Luke est toujours à ses côtés et la prie de le pardonner de n'avoir rien pu faire pour elle. Pour sa part, Fred cherche à convaincre Serena qu'ils ont tout intérêt à s'entraider, mais sa femme ne l'entend pas de cette oreille.
June confronte Fred et Serena au tribunal et met Emily au défi de faire face à un douloureux rappel de son passé à Gilead. Lawrence présente à tante Lydia une servante familière, nouvellement capturée.
June et Luke travaillent ensemble pour sauver Hannah. Serena et Fred accueillent des visiteurs inattendus de Gilead. Janine essaie d'aider tante Lydia lorsqu'une servante en formation entame une grève de la faim.
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